Come continuazione diretta della prima stagione, Zero ritorna dopo la sua scomparsa dall'accademia. Nonostante il suo sollievo, Yuuki, il cui passato è ancora avvolto nel mistero, si chiede cosa sia successo esattamente a Zero durante la separazione. Mentre Zero continua ad avere la strana visione che è apparsa dal giorno in cui ha bevuto il sangue di Kaname, visita l'ormai risvegliata Maria Kurenai nel tentativo di trovare risposte. Lei gli fornisce solo una risposta criptica che suggerisce chi potrebbe essere il vero nemico. Nel frattempo, i vampiri del Consiglio Supremo dei Vampiri arrivano all'accademia per punire Zero con la morte per il suo peccato di aver ucciso un purosangue. Tuttavia, Kaname interviene con la decisione del consiglio non solo con l'intenzione di salvare Zero, ma con un altro scopo all'insaputa di tutti coloro che lo circondano.